התיאטרון הקאמרי נוסד ופעל כתיאטרון קואופרטיבי והתקיים (לאחר פרישתו של יוסף מילוא) כחברה פרטית בבעלותה של קבוצת שחקנים. בשנת 1966 המליצה ועדה ציבורית שנתמנתה על ידי ראש עיריית תל אביב על מתן מעמד של תיאטרון ממלכתי ל"הבימה" ועל מתן מעמד של תיאטרון עירוני ל"קאמרי". בשנת 1968 חזר והעלה מנהל "הקאמרי" ישעיהו וינברג בפני שר החינוך, זלמן ארן, את האפשרות לפתור את בעיותיו האמנותיות והכספיות של התיאטרון באמצעות הפיכתו לתיאטרון ציבורי הנהנה מתמיכת כספי הציבור, ולמעשה לתיאטרון העירוני של תל אביב (בקשה להפוך לתיאטרון עירוני). הנהלת "הקאמרי" אף הוציאה הודעה לעיתונות ברוח זו, שיבחה את החלטת הממשלה להעניק מעמד של תיאטרון ממלכתי ל"הבימה" תוך כיסוי גירעונותיו והבטחת תקציב לפעילותו בעתיד, אך "עם זאת, רואה 'הקאמרי' זכות לעצמו לתבוע שגם בעייתו הוא תמצא בעתיד הקרוב את פתרונה" (הודעה לעיתונות). 
ואכן, ועדה נוספת שמונתה על-ידי ראש עיריית תל אביב בחודש יולי 1969, המליצה על פירוק המסגרת הנוכחית של התיאטרון והקמת גוף נאמנות ציבורית שיקרא "התיאטרון הקאמרי של תל אביב" וינוהל בידי חבר נאמנים ובראשם ועד מנהל. בחודש ינואר 1970, אושרו המלצות הוועדה על ידי עיריית תל אביב ומשרד החינוך ועל פי ההסכם קיבלו על עצמם גופים אלה את הסדר חובותיו של התיאטרון ותקציבו הושתת על תשקיף ריאלי של הכנסות ועל מקורות ממלכתיים וציבוריים שעיקרם משרד החינוך והתרבות, עיריית תל-אביב יפו ואגודת ידידי התיאטרון (המלצות הוועדה לשינוי מבנה הקאמרי). (תקנון נאמנות הקאמרי). תיאטרון הקאמרי מנוהל עד היום בידי מועצת נאמנות וועד מנהל על-פי שטר הקדש. בראש המועצה עומד ראש עיריית תל אביב.
